Театр был образован в 1925 году выпускниками одной из студий Малого театра, которые решили назвать свою труппу в честь великой актрисы Марии Николаевны Ермоловой. Труппа молодых и талантливых «ермоловцев» ставила сложные спектакли, объединялась с другими труппами — вела активную театральную жизнь. Наиболее интересные и значимые страницы истории театра связаны с именем В.Г. Комиссаржевского, который привлёк внимание широкой публики к театру. Театр раньше других ловил “ветра перемен”, здесь впервые ставились многие провокационные спектакли современности. Именно тут, например, были сыграны спектакли по произведениям Александра Вампилова. Постановки его пьес «Старший сын» (1972), «Прошлым летом в Чулимске» (1973), «Стечение обстоятельств» (1977), «Утиная охота» (1979) определили целое десятилетие жизни театра. Сегодня театральную жизнь возглавляет Олег Меньшиков. Его можно увидеть на сцене театра в спектаклях: “1900”, “Игроки”, “Портрет Дориана Грея”, “Из пустоты…”.